Пройти мимо Духовской церкви, посещая Козельск, невозможно: вы непременно окажетесь рядом, когда отправитесь смотреть Козельский крест. История храма связана с обороной Козельска 1238 года, хотя он был построен значительно позже героических событий.
Каменный храм был построен в 1789 г. на средства купца Петра Месняева. В начале XIX в. была пристроена трехъярусная колокольня. В советские годы храм был закрыт, а его здание использовалось под склад. Сначала в нем хранили махорку, потом зерно. Позже в храме были конюшня, вальцевая мельница. В 1950-е годы трапезную и колокольню разобрали на кирпичи.
В 1988-92-м годах, к 750-летию героической защиты города, в уцелевшем четверике была устроена диорама «Оборона Козельска от татаро-монгольских полчищ». Для этого четверик частично восстановили, а окна заложили кирпичом. В 1994 году храм передали Калужской епархии. Первую Божественную литургию совершили уже через два года. Храм действует как Архиерейское подворье. Восстановление, включая трапезную и колокольню, завершилось в 2011 году. Диорама «Оборона Козельска 1238 года» размещена в музейно-краеведческом центре «Дом Цыплаковых».
